La raccolta ha sede dal 1922 in Piazza San Marco, negli spazi dell’Ala Napoleonica e di parte delle Procuratie Nuove.
La progettazione e l’inizio della realizzazione dell'Ala Napoleonica, che chiude Piazza San Marco di fronte alla basilica, risalgono agli anni in cui Venezia fa parte di quel Regno d’Italia (1806-1814) di cui Napoleone è il sovrano, viceré il figliastro Eugenio di Beauharnais. Il Museo propone diversi, appassionanti itinerari alla scoperta dell’Arte e della Storia di Venezia: il primo si snoda lungo l’Ala Napoleonica, ottocentesca sede di re e imperatori, nelle sontuose Sale Neoclassiche che ospitano una notevole collezione di opere del massimo scultore dell'epoca, Antonio Canova (1757-1822); di là si passa alle Procuratie Nuove, ideate dall’architetto Vincenzo Scamozzi (1552-1616), in cui risiedevano le maggiori magistrature della Serenissima. Qui, nelle ampie sale sono illustrati diversi aspetti della Civiltà Veneziana, dalla vita quotidiana a quella delle istituzioni, dalle imprese marinare alle feste cittadine; inizia qui inoltre l'esposizione delle collezioni d’arte antica, che trovano poi ampio spazio al secondo piano, dove è ospitata la splendida quadreria che raccoglie importanti capolavori dell’arte veneta dalle origini al Cinquecento.

La Collezione Peggy Guggenheim è il museo più importante in Italia per l'arte europea ed americana della prima metà del ventesimo secolo. Ha sede a Venezia presso Palazzo Venier dei Leoni, sul Canal Grande, in quella che fu l'abitazione di Peggy Guggenheim.

Aperto nel 1951 dalla nipote di Solomon R Guggenheim, ricco industriale americano e collezionista d'arte, il museo ospita la collezione personale di arte del ventesimo secolo di Peggy Guggenheim, ma anche opere di altre collezioni e mostre temporanee.

La Collezione Peggy Guggenheim è di proprietà della Fondazione Solomon R Guggenheim che la gestisce insieme al Solomon R Guggenheim Museum di New York, al Guggenheim Museum Bilbao, al Deutsche Guggenheim Berlin, al Guggenheim-Hermitage Las Vegas.